原名：Root exudation of mature beech forests across a nutrient availability gradient: the role of root morphology and fungal activity
译名：成熟欧洲山毛榉根系分泌物沿养分有效性梯度的变化：根系形态特征和真菌活性的影响
期刊：New Phytologist
IF：10.15
发表时间：2020.01
第一作者：Ina C. Meier
摘要：
根系分泌物是一种重要的植物功能，对森林生态系统中土壤有机质动态和植物-土壤反馈具有强烈的影响。然而，成熟森林根系分泌物的主要生态驱动因素尚不确定。
在两个生长季节内，原位收集生长于不同基岩类型的六个成熟欧洲山毛榉（Fagus sylvatica L.）林分的根系分泌物，并分析根系分泌物输入速率与根形态特征、土壤化学特征以及养分有效性之间的关系。
结果表明，根系形态特征是驱动根系分泌物输入速率在养分有效性梯度上变化的主要因子。具体来说，SRL增加两倍，根系分泌物输入速率增加约5倍。同时，根系分泌物输入速率与土壤pH和N有效性显著负相关。与pH和养分含量较高的地点相比，在pH和养分含量较低的地点，真菌活性下降，根系分泌物输入速率约高3倍。除此之外，根系分泌物输入速率与参与分解低生物有效性碳和氮的胞外酶活性负相关。
综上，在偏酸性且N有效性较低的土壤中，真菌活性降低，森林根系分泌物输入速率增加，更多的光合固定碳以根系分泌物形式输入到土壤中参与碳循环。
研究背景
根系分泌物输入是决定根际功能和植物-土壤关系的关键过程，最高可占植物总光合固定碳的1/3。根系分泌物中的不稳定碳组分可作为根际微生物易获取的重要能量物质来源。
土壤微生物能够将土壤有机质（SOM）转化为生物可利用形式。然而，大部分微生物群落都受到能量限制并表现出功能不活跃性，其胞外酶产生也受到养分经济调控。因此，微生物产生的水解酶（将纤维素和几丁质解聚成生物可利用形式）与生物群落内部和整个生物群落中的底物有效性（SOM或总C含量）和pH值密切相关。相比之下，氮（N）有效性对水解酶活性的影响仍不确定。不同的研究表明，N限制可能抑制、不影响或促进水解酶活性，取决于真菌的相对数量。这些不同的结果可能反映了微生物产生酶的过程受到生物可利用碳限制，而根系分泌物被认为是一种微生物可利用碳的来源。
养分限制会影响植物细根的生长和活力。大量研究表明养分限制条件下会诱导差异化的植物根系响应，比如比根长（SRL）增大、直径减小，或者根生物量增加和根寿命延长。然而，根系性状的响应是否对根系分泌物输入数量产生影响还知之甚少。此前的研究主要关注根系分泌物输入引起的一系列根际过程，但控制根系分泌物输入速率的主要因素尚未阐明。
根系分泌物输入数量与质量主要受到根系结构、环境条件以及有益微生物和病原微生物的影响。由于根系分泌物碳最终来源于光合作用，因此光合有效辐射、大气CO2浓度、土壤N有效性以及土壤水分等因素均能对其数量和质量产生影响。尽管已知多种因素会影响根系分泌物输入过程，但很难预测不同因素产生的净效应，尤其是在天然森林中。
本研究中，我们调查了两个生长季节内欧洲山毛榉成熟林的细根形态特征和细根分泌物，试图揭示山毛榉根系分泌物在土壤化学特征和养分有效性差异较大的环境梯度下的适应性反应。我们假设，偏酸性的森林土壤中易获取有机质较少，从而降低微生物活性和氮供给，同时山毛榉根系比根长增加，这两种结果将会导致根系分泌物输入速率高于偏碱性土壤。·
主要结果：
1. 基岩类型对根系分泌物的影响
不同基岩类型的根系分泌物平均输入速率为29±7 µg C g-1 h-1，其中loess和basalt类型的输入速率最低，glacial deposits类型的输入速率最高（图1a）。对根系分泌物年输入通量而言，sand和glacial deposit类型的年输入通量最高，loess和basalt类型的年输入通量最低（图1b）。总体来讲，年平均气温每增加1℃，根系分泌物年输入通量增加6 g C m-2 yr-1（图2e）。
图1 （a）根系分泌物输入速率；（b）根系分泌物年输入通量
表1 六种不同基岩类型欧洲山毛榉林表层土壤腐殖质形态、有机层深度、土壤类型、pH值、养分有效性和胞外酶活性
2. 根系分泌物输入速率与根系形态特征的关系
与根系分泌物输入速率的趋势一致，根系SRL在loess和basalt类型土壤中最低（13–17 m g-1），glacial deposit类型中最高（23±2 m g-1）（图3）。SRL对根系分泌物输入速率具有正效应，随着SRL由12 m g-1增加至24 m g-1，根系分泌物输入速率由87增至397 mg C g-1 h-1（p < 0.001; 图2a）。
图2 根系分泌物输入速率与（a）SRL；（b）pH；（c）（半）纤维素酶活性；（d）NAG酶活性；（e）年平均温度；（f）土壤C：N的相关性分析
图3 六种不同基岩类型的欧洲山毛榉林表层土中根系比根长（SRL）
3. 土壤养分有效性与根系分泌物的关系
矿质层（0 - 10 cm）土壤pH在不同地点之间差异不大，但glacial deposit的pH最低（3.4），与sand, sandstone, basalt和limestone之间具有显著差异（3.7 - 4.0；表2）。随着pH的增加，根系分泌物输入速率呈现下降的趋势（图2b）。土壤C：N增加1.6倍，根系分泌物年输入通量增加2.6倍（图2f）。
4. 生物因素对根系分泌物的影响
Basalt以及limestone土壤类型的微生物量最高（182 - 218 µg Cmic g-1; 图 4a），而sand 和sandstone土壤类型的微生物量最低（22 - 36 µg Cmic g-1; 图 4a）。半纤维素酶和NAG酶活性与根系分泌物输入速率显著负相关（p = 0.001 和0.01; 图2c, d）。
图4 六种不同基岩类型的欧洲山毛榉林表层土的（a）微生物量；（b）单位微生物量的NAG酶活性
5. 多元回归分析比较内在、生物以及非生物因素对根系分泌物的影响
多元回归分析显示，土壤pH最能解释根系分泌物输入速率的变化（p < 0.001; 表4），两者具有显著的负相关关系。SRL与根系分泌物输入速率具有正相关关系（p < 0.001），NAG活性与根系分泌物输入速率具有显著的负相关关系（p = 0.02）。
对根系分泌物年输入通量而言，根系内在因素（SRL）的影响更为重要（p < 0.001），其次是年平均温度（p = 0.02），但土壤养分有效性对年输入通量没有显著影响。
表4 SRL、MAT、pH、NAG对根系分泌物输入速率和年输入通量影响效应的多元回归分析
结论：
本研究表明，成熟山毛榉根系分泌物输入速率与SRL和土壤酸度显著正相关，与真菌数量和活性显著负相关。pH较低的土壤中，更多植物C以根系分泌物的形式输入至根际土壤中。此前研究表明酸性酸性土壤中植物根系菌根定殖率下降，若该结果适用于本研究，则可做出假设：酸性土壤中，菌根真菌对植物光合碳的库强作用下降，导致更多的碳根系分泌物的形式输入到根际土壤中。该假设仍需要在未来的研究中加以验证。